Née Eleanor Geisman le 7 octobre 1917 dans le Bronx, à New York, celle qui deviendra June Allyson grandit dans des conditions modestes et traverse une enfance marquée par le divorce de ses parents. À l'âge de huit ans, elle est victime d'un grave accident causé par la chute d'une branche d'arbre, un drame qui lui impose de porter un corset correcteur pendant plusieurs années. C'est durant sa longue rééducation, en visionnant les films de Fred Astaire et Ginger Rogers, qu'elle se jure d'apprendre à danser et à jouer la comédie.

Sa persévérance porte ses fruits dès la fin des années 1930 lorsqu'elle parvient à intégrer des chœurs à Broadway. Sa voix enrouée si caractéristique, initialement perçue comme un handicap, devient rapidement son plus grand atout en lui conférant une authenticité immédiate. Repérée par les studios d'Hollywood, elle signe un contrat avec la prestigieuse Metro-Goldwyn-Mayer, initiant ainsi une transition réussie du monde du théâtre musical vers le grand écran.

Durant les années 1940, elle s'impose comme l'une des stars les plus populaires et les plus rentables du cinéma américain. Le public s'attache profondément à son image de "petite fiancée de l'Amérique", incarnant la jeune femme saine, douce, joyeuse et résolument optimiste. Elle enchaîne les comédies musicales et les romances, partageant souvent l'affiche avec de grands acteurs de sa génération qui succombent à son charme naturel.

L'un de ses rôles les plus mémorables reste sans conteste celui de Jo March dans l'adaptation de 1949 des Quatre Filles du docteur March. Sa performance pleine d'énergie et de sensibilité confirme qu'elle est capable de dépasser le simple registre de la comédie légère pour embrasser des rôles dramatiques plus denses. Ce succès installe définitivement son statut d'icône culturelle de l'après-guerre aux États-Unis.

Au cours de la décennie suivante, elle fait évoluer son image vers celle de l'épouse idéale, dévouée et courageuse, notamment dans des films biographiques à grand succès comme Romance inachevée, où elle incarne la femme du musicien Glenn Miller. Cette période est également marquée par son mariage très médiatisé et passionné avec l'acteur Dick Powell, avec qui elle forme l'un des couples les plus en vue de Hollywood et élève ses enfants.

Avec le déclin du système des grands studios et l'évolution des goûts du public dans les années 1960, sa carrière cinématographique ralentit naturellement. Elle se tourne alors avec succès vers la télévision, animant sa propre émission de anthologie dramatique, et effectue plusieurs retours triomphaux sur les planches de Broadway. Elle utilise également sa notoriété pour s'engager publiquement dans des causes humanitaires, notamment la recherche contre les maladies urologiques.

Après le décès de son premier mari, elle reconstruit sa vie et se retire progressivement de la vie publique pour s'installer en Californie puis dans l'État de Washington. Elle traverse les décennies suivantes avec la même discrétion et la même dignité, restant dans le cœur des cinéphiles le symbole d'une époque dorée du cinéma hollywoodien caractérisée par l'élégance et la bienveillance.

June Allyson s'éteint le 8 juillet 2006 à son domicile d'Ojai, en Californie, à l'âge de 88 ans, des suites d'une insuffisance respiratoire et d'une bronchite aiguë. Son époux de l'époque est à ses côtés lors de ses derniers instants. Son corps est incinéré et ses cendres sont par la suite inhumées au Forest Lawn Memorial Park de Glendale, en Californie, un lieu de repos final partagé par de nombreuses autres légendes du cinéma américain.